Sebbene sia stata individuata una significativa presenza di insediamenti preromani sulle alture che circondano il capoluogo, la storia della Valle del Topino può dirsi iniziata con la costruzione della via Flaminia (III sec. a. C.), di cui restano ancora interessanti reperti. La presenza dell’importante nodo di comunicazione a fondovalle ha infatti favorito l’insediamento sulle zone collinari circostanti, come è testimoniato dal ritrovamento dei resti di una villa rustica romana e dalla diffusione di toponimi con suffisso in –ano, come Gallano, Pasano, Caparrano, Balciano, Largnano, con cui i proprietari romani erano soliti denominare i loro poderi.
Tra X e XI secolo nel territorio sorsero vari castelli, i quali, insieme ai villaggi che gravitavano intorno ad essi, formarono una federazione detta Universitas Vallis Topini et Villae Balciani, costituita dai terzieri di Poggio, Santa Cristina, Gallano, Pasano, Serra e Balciano.
Il territorio della Valle del Topino, che secondo una ricognizione del 1235 risultava il doppio dell’attuale estensione comunale, era una viscontea del Ducato di Spoleto e godeva quindi di un’amministrazione autonoma.
Il visconte, la cui carica era temporanea, risiedeva nel castello del Poggio, dove si riuniva anche il consiglio generale dei capifamiglia.
Nel corso del 1200, alterne vicende politiche privarono la Universitas di gran parte dei territori di sua pertinenza, finché nel 1282 i rappresentanti della Comunità decisero di sottomettersi ad Assisi per sfuggire alle mire espansionistiche di Foligno; il territorio riacquistò la sua autonomia nel 1300 per volere di papa Bonifacio VIII.
Dal 1383 al 1439 la carica di visconte della Valle del Topino fu esercitata dai Trinci, signori di Foligno: durante il vicariato di Corrado Trinci, nel 1434, furono emanati gli Statuti che, con successivi aggiornamenti, rimasero in vigore fino al 1816.
Durante tutto il medioevo la popolazione rimase prevalentemente stanziata nella zona collinare e l’insediamento a valle era riservato soprattutto a coloro che traevano profitto dal transito sulla via Flaminia, come albergatori e riparatori di carri. Dalla seconda metà del 1400, con il probabile scopo di garantire un’autonomia economica ai valligiani, venne istituita la fiera di San Bernardino, che si svolgeva alla confluenza del fiume Topino con il Fosso dell’Anna, nelle cui vicinanze era stata edificata anche la chiesa di San Pietro de Cerqua. Cerqua divenne il nome del villaggio sorto a cavallo della via Flaminia, corrispondente all’attuale Borgo di Valtopina, ed il toponimo, presente fino al secolo scorso nella cartografia ufficiale, è tuttora usato dai suoi abitanti.
Fino al 1800 la maggior parte della popolazione risiedeva negli antichi borghi collinari ed il castello del Poggio manteneva ancora la sua funzione di sede amministrativa, ma con la costruzione della linea ferroviaria Roma-Ancona ed il progressivo spostamento delle attività economiche a fondovalle anche la sede municipale nel 1867 fu trasferita alla Villa della Cerqua, in seguito chiamata Valtopina.
Dal 1927 al 1947, durante il regime fascista, Valtopina fu aggregata al Comune di Foligno, ma nel 1948, grazie all’interessamento dei rappresentanti della comunità, riconquistò la sua antica autonomia.